Строительство храма велось на пожертвования горожан с 1846 по 1857 годы при городском кладбище.
8 сентября 1857 года храм освятил митрополит Московский Филарет (Дроздов), и до 1873 года храм был приписан к Богоявленскому собору.
В 1864 году первым настоятелем храма (до 1903 года) стал священник Александр Сергеевич Успенский.
В 1871 году на месте разобранной паперти к западной стене, для большей вместимости, была пристроена трапезная.
Первым ктитором храма (в 1880-90-хх) был Сергей Григорьевич Куприянов, при нём храм украсился и существенно расширился.
С 1873 года до 1894 к храму относилась Богородско-Глуховская мануфактура и освящённый в 1892 году Троицкий храм в Глухово.
В 1878 году завершено строительство трёхъярусной колокольни начатое в 1874 году.
В 1882 году диаконом храма стал Андрей Димитриевич Орлов
В 1889 году по проекту архитектора Ивана Михайловича Васильева была построена новая трапезная с двумя приделами увеличившие вместимость храма втрое. В 1893 году южный придел был освящён в честь святителя Николая. В 1919 году архитектор похоронен на кладбище у храма. Существенную помощь в строительстве новых приделов оказали местные фабриканты Пётр Фёдорович Елагин и Тихон Павлович Шелаев.
В 1891 году во время посещения города в храме молились князь Сергей Александрович и его супруга — новомученица Елизавета Фёдоровна.
C 1894 года священники храма о. Александр Успенский и о. Стефан Лебедев состояли почётными членами Сергиевского общества хоругвеносцев.
В 1899 году к храму был определён диакон Николай Николаевич Троицкий, бывший одновременно учителем в глуховском двухклассном училище.
9 июля 1900 года освящён северный придел в честь Сергия Радонежского.
В 1903 году настоятелем храма определён Николай Александрович Сперанский, отец Николай оставался в должности до назначения настоятелем Богоявленского собора в 1918 году. В 1937 году отец Николай был расстрелян на Бутовском полигоне.
С 1907 года вторым священником храм стал отец Пётр Лагов, кроме того он стал преподавать Закон Божий в местном училище.
С 1914 по 1919 годы диаконом служил Митрофан Петрович Ласкин, в 1919 он рукоположен во иерея. В 1938 году арестован и погиб в лагерях
Вскоре после революции 1917 года новой властью отобраны церковный дом, школа и земля.
В 1922 году на место настоятеля назначен Дмитрий Павлович Смиренский. 26 июля 1938 года он был расстрелян властями.
В начале 1930-х храм был закрыт, разрушены два яруса колокольни, тринадцать больших и малых глав и иконостасы, имущество конфисковано. В храме устроили сначала клуб, потом кинотеатри школу киномехаников, в подвале тир, в предвоенные годы на месте кладбища разбит сквер с танцплощадкой.
В 1991 году зарегестрирована община и освящён Никольский придел, начато восстановление колокольни, пятиглавия, возвращён церковный дом, восстановлено захоронение архитектора Васильева.
20 ноября 1995 года в городской черте были обретены мощи священномученика Константина Богородского и перенесены в Тихвинский храм, а 18 апреля 1996 года митрополитом Ювеналием совершён чин канонизации святого.
В начале 2000-х мощи Константина Богородского были перенесены в Богоявленский собор в котором служил святой до своей кончины.
9 июля 2008 года по завершении восстановления храма митрополит Ювеналий совершил великое освящение всех трёх алтарей храма.
